Dem Gefängnis entflohen und auf der Suche nach seiner Herkunft, findet sich der flüchtige Schwerverbrecher Riddick inmitten eines intergalaktischen Krieges wieder. Dort sind ihm nicht bloß seine Gefängniswärter auf der Spur. Auch der finstere Lord Marshal, Führer einer gefährlichen Sekte, der einen Angriff auf die Menschheit plant, will Riddick zur Strecke bringen, da nur dieser seinen Plan durchkreuzen könnte. Doch Riddick erhält unerwartete Hilfe: Aereon (Judi Dench), die Kundschafterin einer hoch entwickelten Rasse, und Kyra (Alexa Davalos) verhelfen ihm dazu, der Held eines erbarmungslosen Sternenkriegs zu werden ...
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